Jaam ehitati Moskva-Ventspilsi põhiliini rongide lõpp-peatuseks. Juba selle raudtee projekteerimisel plaaniti ehitada lõpp-peatus ventspilsi kesklinnale lähemale – Lielajam väljakule. Need plaanid, nagu ka raudteesilla ehitus, katkestas Esimene maailmasõda.
Kuid isegi sõja-aastatel arendati ventspilsi raudteesõlme, 20. sajandil ehitati sadamast Mazirbesse kitsarööpmeline raudteeliin. 20. aastatel viidi kitsarööpmelise raudtee infrastruktuur ventspilsi laiarööpmelise raudteejaama piirkonda. Samuti kohandati auruveduri depoo nii laiarööpmeliste kui ka kitsarööpmeliste veduritega töötamiseks.
Stapkari perioodil jätkasid tööd nii jaama veetorn kui ka teised 20. sajandi alguses raudtee otstarbel ehitatud ehitised. ventspilsi jaamast ehitati aastatel 1932–1934 Dundagasse teine 600 mm kitsarööpmeline raudtee – ühendustee.
Teise maailmasõja lõpus ehitati nn Kuramaa kindluse (piiramisvööndi) tsoonis Liepāja-Alsunga kitsarööpmeline raudteelõik ümber normaalrööpmelaiusele ja pikendati ventspilsini, tagades sellega ventspilsi jaama funktsiooni olulise raudteesõlmena.
Pärast ventspilsi sadama väljaarendamist ja kohandamist naftatoodete ümberlaadimiseks 20. aastate alguses likvideeriti ventspilsi jaamas asuv kitsarööpmeline raudteetaristu, kuid plaströöpmelised raudteed arendati edasi kuni 60. sajandi alguseni.
Reisirongid pole ventspilsi sõitnud alates 2010. aastast. ventspilsi peetakse tupikpeatuseks, kuna endine liin Liepājasse suleti 1996. aastal.
2013. aastal renoveeriti ventspilsi raudteejaama reisijatehoone, mis teenindab nüüd peamiselt administratiivseid vajadusi. Alates 2013. märtsist 5 on ventspilsi jaama reisijatehoone ja veetorn riikliku tähtsusega arhitektuurimälestised.